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Diferencias entre Heracleum mantegazzianum y H. sphondylium

Diferencias entre Heracleum mantegazzianum y H. sphondylium


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He oído hablar de los peligros asociados con el perejil gigante y el problema es que, al tratar de identificarlo, se parece mucho al hogweed normal.

Cuando está completamente desarrollado, hay una gran diferencia de altura con Giant Hogweed (de ahí el nombre Gigante Hogweed, pero cuando es pequeño, ¿cómo puedes notar la diferencia?

Hogweed gigante (Heracleum mantegazzianum) Imagen de WikiMedia

Hogweed (Heracleum sphondylium) Imagen de WikiMedia


Sí, la especie se puede identificar por la forma de las hojas. Las hojas de H. sphondylium son más o menos planos (en un plano); las hojas de H. manteggazianum son más crujientes y mucho más puntiagudos.

Aquí hay dos imágenes de la wikipedia holandesa (h. Sphondylium al final):


Diferencias entre Heracleum mantegazzianum y H. sphondylium - biología


AUTORÍA Y CITA:
Gucker, Corey L. 2009. Heracleum mantegazzianum. En: Sistema de información de efectos de fuego, [en línea]. Departamento de Agricultura de EE. UU., Servicio Forestal, Estación de Investigación de las Montañas Rocosas, Laboratorio de Ciencias del Fuego (Productor). Disponible: https://www.fs.fed.us/database/feis/plants/forb/herman/all.html [].

NOMBRES COMUNES:
perejil gigante
chirivía de vaca gigante

TAXONOMÍA:
El nombre científico del perejil gigante es Heracleum mantegazzianum Sommier & amp Levier (Apiaceae) [20].

Híbridos: en varios países europeos, las bajas frecuencias de perejil gigante y tiempos eltrot (H. sphondylium) los híbridos ocurrieron en áreas ocupadas por ambas especies parentales. Los híbridos artificiales se crearon fácilmente, por lo que los investigadores sospechan que la búsqueda selectiva de insectos puede limitar la aparición de híbridos naturales [15,63]. En América del Norte, los investigadores sospechan que la perejil gigante y la chirivía común (H. máximo) los híbridos son posibles, pero no se ha informado de ninguno [42]. Aunque los híbridos de perejil gigante y veces eltrot son posibles en América del Norte, no se informó ninguno en la literatura disponible (2009). Los híbridos se discuten más en las secciones de Descripción botánica, Regeneración vegetativa y Control de esta revisión.

OTRO ESTADO:
La información sobre el estado de las malezas nocivas a nivel estatal del perejil gigante en los Estados Unidos está disponible en la Base de datos de plantas.


Notas sobre taxonomía y nomenclatura

La nomenclatura es difícil debido a la taxonomía poco clara. Heracleum mantegazzianum y alto relacionado Heracleum spp. se originan en la región del Cáucaso (uno de los dos centros de diversidad para Heracleum spp., el otro es China) y, por lo tanto, la sinonimia depende de las exploraciones botánicas en esa región. Las principales fuentes de sinonimia son: (i) histórica - antes de la descripción taxonómica de una gama completa de Heracleum spp., las plantas fueron referidas como las descritas primero (principios del siglo XIX) (ii) modernas - debido al trabajo taxonómico intensivo de los botánicos rusos (en el siglo XX), quienes generalmente aceptan un concepto de especie más restringido.

Los sinónimos históricos incluyen: Heracleum speciosum Weinmann, Spondylium pubescens Hoffmann y Pastinaca pubescens (Hoffmann) Calestani. Estos fueron los primeros nombres que ya no se utilizan taxonómicamente y no pueden considerarse verdaderos sinónimos. Heracleum pubescens (Hoffmann) Marschall von Bieberstein (ahora considerado endémico de Crimea, Ucrania) fue el primer alto Heracleum sp. para ser descrita (en 1819), y muchas plantas fueron posteriormente referidas como esta especie. Los sinónimos modernos se citan arriba (ver "sinónimos"). Otros sinónimos históricos incluyen Heracleum asperum Marschall von Bieberstein, Heracleum caucasicum Steven, Heracleum lehmannianum Bunge, Panaces de Heracleum Steven, Heracleum stevenii Mandenova, Heracleum tauricum Steven y Heracleum villosum Sprengel. Los nombres de otras dos especies ahora naturalizadas en Europa (Heracleum persicum Fischer y H. sosnowskyi Mandenova) son también sinónimos históricos de H. mantegazzianum. El nombre Traquiloma de Heracleum Fischer y C.A. Meyer se ha utilizado recientemente para los Heracleum sp. naturalizado en el Reino Unido (Sell & Murrell, 2009).

Categorización fitosanitaria: Lista EPPO de plantas exóticas invasoras.


Introducción

La variación geográfica en los resultados se ha documentado en una amplia gama de interacciones coevolutivas de hecho, de acuerdo con la hipótesis del "mosaico geográfico" (Thompson 1994, 1999, 2005), los resultados de las interacciones interespecíficas pueden variar entre poblaciones debido a diferencias estructurales en las comunidades en las que las interacciones están integradas. El producto de estas diferencias en la intensidad y el resultado de la interacción es, en consecuencia, un mosaico geográfico, que proporciona la materia prima para la coevolución. Donde la intensidad de la selección es grande, las respuestas recíprocas son probables en los llamados "puntos calientes", en contraste, donde las presiones de selección son relajadas, las respuestas recíprocas en "puntos fríos" tienen muchas menos probabilidades de ocurrir (Thompson 2005).

Aunque se han informado resultados diferentes según la geografía para una amplia gama de interacciones, incluidas aquellas entre plantas y patógenos (Burdon y Thrall 1999), huéspedes y parásitos (Lively 1999, Lively y Dybdahl 2000), huéspedes y parasitoides (Kraaijeveld y Godfray 1999). ), competidores (Radtkey et al. 1997), polinizadores o parásitos florales y plantas (Thompson y Cunningham 2002), y herbívoros y plantas (Mezquida y Benkman 2005, Nielsen y de Jong 2005, Toju y Sota 2005), cambios coevolutivos en la química. La defensa rara vez se ha examinado en el contexto de la variación geográfica en la intensidad de la interacción (pero ver Brodie y Brodie 1991, 1999a, B). En vista de la centralidad de la defensa química de las plantas y la contraadaptación de insectos a la defensa en la coevolución planta / herbívoro (Ehrlich y Raven 1964), documentar el componente de mosaico geográfico de las respuestas recíprocas en cualquier interacción entre plantas e insectos puede dar una idea de los procesos que generan la biodiversidad. y proporcionar estructura en muchas comunidades terrestres naturales y gestionadas.

Una interacción candidata ideal para documentar los componentes del mosaico geográfico de la coevolución es la interacción entre la chirivía silvestre (Pastinaca sativa) y el gusano de la chirivía (Depressaria pastinacella, ver Lámina 1). Originaria de Europa, la chirivía silvestre se introdujo en América del Norte hace casi 400 años y se ha naturalizado ampliamente en todo el este de América del Norte en hábitats perturbados. Como muchos umbelíferos apioides, P. sativa produce furanocumarinas, compuestos fototóxicos que entrecruzan el ADN e interfieren con la transcripción (Berenbaum 1991). A lo largo de su área de distribución en América del Norte, su principal herbívoro es el gusano de la chirivía, una especie europea introducida accidentalmente en el este de América del Norte en el siglo XIX (Bethune 1869). Tanto en su área de distribución nativa como introducida, el gusano de la chirivía se limita a alimentarse de las estructuras reproductivas de especies de los géneros Pastinaca y Heracleum, estrechamente relacionados. Entre sus adaptaciones para alimentarse de chirivía silvestre y sus otras plantas hospedantes se encuentran las monooxigenasas de citocromo P450 (P450s) extremadamente eficientes que metabolizan las furanocumarinas (Nitao 1989, Li et al. 2004). Las respuestas coevolutivas pueden ocurrir en esta interacción debido a la existencia de variación genética en la producción vegetal de compuestos de defensa de furanocumarina (Berenbaum et al. 1986) así como en la producción de insectos de P450 que metabolizan furanocumarina (Berenbaum y Zangerl 1992).

En el sentido de las agujas del reloj, de izquierda a derecha: chirivía silvestre dañada por el gusano de la chirivía en los Países Bajos, el gusano de la chirivía en los Estados Unidos y el gusano prepupal de la chirivía parasitado por Copidosoma sosares en los Países Bajos. Créditos de las fotos: A. Zangerl

En vista de la predicción de Thompson (1999) de que los rasgos coevolucionados que median una interacción y el grado de coincidencia de fenotipos entre estos rasgos diferirán entre las comunidades para constituir un mosaico de selección, Berenbaum y Zangerl (1998) examinaron cuatro poblaciones de gusanos web y chirivías silvestres en el medio oeste Estados Unidos para estimar el grado de correspondencia entre fenotipos de plantas y herbívoros comparando la resistencia en las poblaciones de chirivía silvestre (capacidad de producir furanocumarinas) con la “virulencia” (capacidad de desintoxicar furanocumarinas) en cada población. Se cuantificaron cuatro furanocumarinas que se sabe que influyen en la interacción entre gusanos de tela y chirivías (Zangerl y Berenbaum 1993) —bergapten, isopimpinelina, xantotoxina y esfondina— en las semillas de chirivías silvestres y, también, se cuantificaron las tasas de metabolismo de estas cuatro furanocumarinas en las poblaciones de insectos asociadas (Berenbaum y Zangerl 1998). Combinando los cuatro caracteres, el análisis de conglomerados identificó cuatro fenotipos tanto para plantas como para insectos, y las frecuencias de fenotipos (conglomerados) de insectos en una población se compararon con las frecuencias de plantas pertenecientes a cada fenotipo. En tres de cuatro poblaciones, la coincidencia en las distribuciones de frecuencia fue significativa y coherente con la predicción de Thompson para los puntos calientes, mientras que la falta de coincidencia en la población restante fue coherente con las predicciones de un punto frío, por lo tanto, los rasgos químicos de las especies que interactúan pueden coincidir bien en algunas comunidades y no coinciden en otros.

Sin embargo, lo que estos estudios no abordaron es por qué existen frecuencias fenotípicas particulares en los cuatro sitios. Para medir el efecto de la intensidad de la selección sobre la probabilidad de respuesta de selección y coincidencia de fenotipo, Zangerl y Berenbaum (2003) compararon 20 poblaciones de gusanos de tela y chirivías silvestres en Illinois y Wisconsin que difieren en abundancia de herbívoros, tamaño de la población de plantas, proximidad a bosques (y potencial depredadores vertebrados) y la proximidad a una planta hospedante alternativa químicamente distinta, Heracleum lanatum o chirivía de vaca. H. lanatum es una chirivía de vaca nativa que se diferencia de la chirivía en su contenido y composición de furanocumarina (Steck 1970). Las dos plantas hospedadoras difieren en la idoneidad para los gusanos web (Berenbaum y Zangerl 1991). Si los efectos de la selección de cada hospedante sobre la capacidad de metabolización de la furanocumarina de los gusanos web difieren, la precisión de la coincidencia de fenotipos entre la población de insectos y cualquiera de las plantas hospedantes puede reducirse. La coincidencia de fenotipos entre el perfil de furanocumarina de la planta y el perfil de desintoxicación de insectos se produjo en el 60% de las poblaciones examinadas. En las poblaciones no coincidentes, un modelo de regresión logística identificó dos predictores de las probabilidades de coincidencia: la presencia del hospedero alternativo de chirivía de vaca y el contenido medio de xantotoxina, con la presencia de la planta hospedante alternativa aumentando significativamente las probabilidades de incompatibilidad (razón de probabilidades = 15,4). De acuerdo con las hipótesis del mosaico geográfico, estos resultados indican que la presencia de una planta hospedante alternativa químicamente distinta puede reducir la intensidad de la selección para reducir el grado de reciprocidad en la interacción coevolutiva entre la chirivía silvestre y el gusano de la chirivía.

En conjunto, estos estudios plantean la posibilidad de que la frecuencia de coincidencia de fenotipos observada en el medio oeste de los Estados Unidos pueda ser una consecuencia de la introducción. En gran parte del este de América del Norte, esta interacción se simplifica enormemente en relación con su área de indigeneidad (Zangerl y Berenbaum 2005) y, en consecuencia, la intensidad de la interacción puede ser sustancialmente mayor. No sólo hay dos plantas hospedantes de alguna abundancia en el medio oeste de los Estados Unidos, sino que en la mayor parte de América del Norte no existe un tercer nivel trófico especializado significativo (Berenbaum 1990). En Europa, se encuentran disponibles y se utilizan múltiples plantas hospedantes alternativas de D. pastinacella, con diferente contenido y composición de furanocumarina. En toda Europa central y occidental, hay al menos otras siete especies de Pastinaca (Menemen y Jury 2001) y cuatro especies de Heracleum que sirven como posibles plantas hospedadoras (Stace et al. 2006). En los Países Bajos, D. pastinacella mostró preferencia por Heracleum sphondylium, una planta con niveles bajos de furanocumarina (Ode et al. 2004). También en Europa, existe un parasitoide encyrtid especializado, Copidosoma sosares (ver Lámina 1), que puede tener un impacto devastador en las poblaciones de gusanos web (Ode et al. 2004).

Muchos de los modelos de dinámica coevolutiva (p. Ej., Nuismer et al.2003a, B) se basan en interacciones de dos especies y relativamente pocos estudios empíricos involucran interacciones de múltiples especies. En la mayoría de los estudios que examinan estas interacciones de múltiples especies, los efectos de los competidores en el mismo nivel trófico son el centro de atención. Tales estudios incluyen los de Thompson y Cunningham (2002), quienes toman en cuenta la presencia o ausencia de co-polinizadores en la interacción entre Lithophragma parviflorum y Greya politella Benkman et al. (2001), quien examinó la importancia de un herbívoro competidor (ardilla roja, Tamiasciurus hudsonicus) sobre la interacción entre los piquitos cruzados (Loxia curvirostra y aliados) y el pino lodgepole de las Montañas Rocosas y Kraaijeveld y Godfray (1999), quienes evaluaron la respuesta de encapsulación de Drosophila melanogaster a dos especies de parasitoides en un contexto de mosaico geográfico. Sin embargo, hasta la fecha, hay pocos estudios que examinen cómo el aumento de la complejidad trófica podría influir en la probabilidad de coincidencia de fenotipos y, en consecuencia, en la temperatura de la interacción coevolutiva. Este enfoque podría ayudar a integrar comparaciones teóricas (Hougen-Eitzman y Rausher 1994, Iwao y Rausher 1997, Rausher 2001) y empíricas (Pilson 1992, Simms y Rausher 1993, Wise y Sacchi 1996, Juenger y Bergelson 1998, Agrawal 2000) entre coevolución por pares y difusa en un marco de mosaico geográfico.

Por lo tanto, nos propusimos comparar los resultados de la interacción entre la chirivía silvestre y el gusano web de la chirivía, tanto en su área de indigeneidad como en su área de introducción, para probar dos hipótesis: primero, que el impacto selectivo del gusano web de la chirivía en el medio silvestre La chirivía se reduce en presencia de plantas hospedadoras alternativas químicamente diferentes y, en segundo lugar, el impacto selectivo de la lombriz de la chirivía sobre la chirivía silvestre se reduce en presencia de un enemigo natural parasitoide especializado que causa una mortalidad significativa. La evidencia consistente con estas dos hipótesis se manifestaría por la ausencia de una relación predictiva entre la presencia del gusano web y la composición química de la planta huésped.


Abstracto

Las invasiones de plantas exóticas a menudo cambian las propiedades de los ecosistemas con impactos posteriores en la estructura de las comunidades invadidas. A pesar de un conocimiento cada vez mayor de los cambios en los ecosistemas posteriores a la invasión, estas modificaciones rara vez se estudian en el contexto temporal de las invasiones en curso. En este estudio investigamos 19 características químicas y biológicas del suelo, así como las condiciones de luz, en sitios de pastizales no invadidos y los comparamos con los de sitios invadidos por perejil gigante (Heracleum mantegazzianum) para distintas épocas (de 11 a 48 años). Además, relacionamos la variación en estas características del suelo y la luz con la riqueza y productividad de las especies de plantas nativas y la cobertura de hogweed medida en el campo, y con el rendimiento del huerto común de hogweed cultivado en inóculos de suelo de los mismos sitios.

La presencia de Hogweed redujo significativamente las proporciones de luz roja / roja lejana pero aumentó el pH del suelo. El historial de invasiones más prolongado se asoció con un aumento de la conductividad del suelo y el contenido de fósforo extraíble. También hubo parámetros que mostraron tendencias opuestas en diferentes períodos de invasión, como las proporciones de hongos / bacterias o la cantidad relativa de radiación fotosintéticamente activa (ΔPAR). Estos parámetros inicialmente aumentaron (relación hongos / bacterias) o disminuyeron (ΔPAR), pero después de alcanzar un cierto punto de ruptura tendieron a volver a las condiciones previas a la invasión.

Las diferencias en la riqueza de especies nativas se correlacionaron mejor con la disponibilidad de luz y el pH del suelo, y la productividad con la composición de las comunidades microbianas del suelo. Las diferencias en la cobertura de hogweed se asociaron con el pH y la conductividad del suelo. La variación en el rendimiento de la hogweed en un jardín común se relacionó con la composición de las comunidades microbianas del suelo, la conductividad del suelo y la disponibilidad de luz de los sitios de los que se recolectaron los inóculos del suelo.

Este estudio documenta que las propiedades de los ecosistemas pueden ser alteradas no solo por un evento de invasión, sino que se modifican aún más a medida que avanza la invasión. Es probable que estos cambios en el ecosistema sean la base de los impactos a largo plazo de las plantas invasoras en las comunidades nativas.


Plantas medicinales

Heracleum sphondylium L.
Familia: Apiaceae
Nombre común: chirivía de vaca, hogweed
Búlgaro: Сибирски девесил
Croata: Medvjeđi dlan
Checo: Bolševník obecný
Holandés: Gewone berenklauw
Finlandés: Etelänukonputki
Francés: Grant-bibeu
Alemán: Wiesen-Bärenklau
Húngaro: Közönséges medvetalp
Lituano: Lankinis barštis
Noruego: Bjørnekjeks
Polaco: Barszcz zwyczajny
Ruso: Борщевик_обыкновенный
Esloveno: Navadni dežen
Sueco: Björnloka

Planta utilizada en homeopatía
Acción: Alergénico Antihelmíntico Antiséptico Depurativo Emenagogo Expectorante Laxante Mutágeno Fototóxico Veneno Espasmogénico
Tónico. (Manual de Hierbas Medicinales).
El jugo de hogweed se ha presentado como una cura para las verrugas, brotes tiernos, despojados de su piel exterior, gozaron de una reputación como digestivo. (Plantas medicinales en la tradición popular)


Diferencias entre Heracleum mantegazzianum y H. sphondylium - biología

Departamento de Biología y Microbiología, Universidad Estatal de Dakota del Sur, Brookings, SD, EE. UU.

Recibido el 10 de enero de 2013 revisado el 8 de febrero de 2013 aceptado el 18 de febrero de 2013

Palabras clave: Falcaria vulgaris Especie invasora Microsatélite trnL Intron trnL-trnF Espaciador intergénico Sickleweed

Falcaria vulgaris (hoz) es nativa de Eurasia y una planta potencialmente invasora de los Estados Unidos. Hasta ahora no se han desarrollado marcadores moleculares para la hoz. La caracterización de los marcadores moleculares de esta planta permitiría investigar su estructura de población y biogeografía, lo que arrojaría conocimientos sobre el análisis de riesgos y las prácticas de gestión eficaces de la planta. Para caracterizar los marcadores moleculares, se recolectaron muestras de ADN de ocho poblaciones en Iowa, Nebraska y Dakota del Sur. Los marcadores de microsatélites nucleares desarrollados para otros taxones de Apiaceae se examinaron y probaron para determinar la transferibilidad intergenérica a la hoz. El intrón trnL del cloroplasto y las regiones espaciadoras intergénicas trnL-F se secuenciaron y las secuencias se utilizaron para diseñar cebadores para amplificar los microsatélites presentes dentro de cada región. Caracterizamos ocho marcadores de microsatélites polimórficos para la hoz que incluían seis marcadores nucleares y dos de cloroplasto. Nuestro resultado mostró la transferibilidad intergenérica de seis marcadores de microsatélites nucleares de Daucus carota a F. vulgaris. Los marcadores que caracterizamos son útiles para el estudio genético poblacional de F. vulgaris.

La hoz (Falcaria vulgaris Bernh. Apiaceae) es originaria de Europa y Asia [1] y se introdujo en los Estados Unidos a principios de la década de 1920 [2]. Se ha informado de 35 condados en 16 estados de los Estados Unidos y exhibe una distribución disyunta en el medio oeste y este de los Estados Unidos [3]. La hoz presenta algunas características de las especies de plantas invasoras, incluida la producción de una gran cantidad de semillas, un mecanismo eficaz de dispersión de semillas mediante el cual las semillas adheridas al tallo son arrastradas por el viento a medida que los tallos se rompen en los nudos después de la senescencia de la planta, y la capacidad de la planta para reproducirse asexualmente a través del brote de las raíces. Estas características quizás estén facilitando su aparición como una maleza agresiva en el Medio Oeste [4]. El aumento continuo en la cobertura del área de la hoz en Fort Pierre National Grassland (FPNG) y Buffalo Gap National Grassland (BGNG) de Dakota del Sur ha atraído la atención de los ecologistas del Medio Oeste. La planta también ha sido catalogada como planta potencialmente invasora por el Consejo de Especies Invasoras de Nebraska [5].

Los marcadores de ADN tanto nucleares como de cloroplasto se utilizan comúnmente para el análisis genético de poblaciones de plantas invasoras, en particular para predecir la capacidad de invasión de las especies introducidas, identificar las poblaciones de origen y ayudar a diseñar programas de control efectivos para las especies invasoras [6]. Los marcadores de microsatélites son uno de los marcadores moleculares más preferidos porque son codominantes, hipervariables y muy reproducibles [7,8]. Sin embargo, el desarrollo de nuevos marcadores de microsatélites es una tarea cara y bastante laboriosa [9]. La transferibilidad entre especies de marcadores de microsatélites y la identificación de microsatélites de cloroplasto utilizando marcadores universales de cloroplasto para secuenciar la región del cloroplasto son opciones que pueden evitar el alto costo y el largo tiempo necesario para el desarrollo de marcadores [10,11]. Los marcadores son útiles para investigar la estructura poblacional y la filogeografía de las especies introducidas, y también son útiles para el estudio de estudios comparativos de diferentes especies [10], el proceso de divergencia poblacional y el proceso de especiación [12]. No se han desarrollado previamente marcadores moleculares para la hoz que nos permitan estudiar la estructura genética de esta planta. Aquí informamos sobre la transferibilidad inter-genérica de seis marcadores de microsatélites nucleares de Daucus carota a F. vulgaris, y dos marcadores de microsatélites de cloroplasto polimórfico.

2.1. Cribado de marcadores de microsatélites

Reconstruimos una filogenia de la familia Apiaceae basada en secuencias de ADN del espaciador transcrito interno ribosómico nuclear (ITS) disponibles en GenBank y buscamos marcadores de microsatélites desarrollados para taxones estrechamente relacionados con Falcaria vulgaris. Basándonos en nuestro análisis filogenético, decidimos cribar marcadores de microsatélites desarrollados para Daucus carota y Heracleum mantegazzianum. Seleccionamos 85 marcadores de microsatélites con repeticiones de di-, tri y tetranucleótidos desarrollados para Daucus [13, 14] y seis marcadores desarrollados para Heracleum [15] para el análisis genético de la hoz. Se recolectaron tejidos de hojas frescas en gel de sílice de ocho poblaciones (Tabla 1) de Iowa (una población), Nebraska (tres poblaciones) y Dakota del Sur (cuatro poblaciones). Los especímenes de cupones, excepto las poblaciones del condado de Boyd, Nebraska, fueron depositados en el Herbario de la Universidad Estatal de Dakota del Sur (SDC). Las muestras de hojas secas de gel de sílice se trituraron hasta obtener un polvo fino y el ADN total se extrajo usando DNeasy Plant Minikit (Qiagen Corp., Valencia, CA).

Para el cribado de los marcadores microsatélites, se llevó a cabo una PCR en una mezcla de reacción de 15 μl que contenía 50 ng de ADN genómico, 3 μl de tampón 5 X (Promega), 1,2 μl de dNTP 10 mM (Promega), 2 μl de MgCl 25 mM2 (Promega), 1 μl de cada cebador directo e inverso de 10 pM y 2 unidades de polimerasa Jump Start Taq (Sigma-Aldrich). Las condiciones de PCR fueron una desnaturalización inicial de 4 minutos a 94 ° C, seguida de 40 ciclos de desnaturalización de 1 minuto a 94 ° C, 20 segundos de temperatura de hibridación y una extensión de 1 minuto a 72 ° C y una extensión final de 5 minutos a 72 ° C. 730C. La electroforesis se llevó a cabo en gel de agarosa al 1,2% para evaluar la calidad de los productos de PCR y se verificó la presencia de motivo repetido en los amplicones volviendo a secuenciar los productos de PCR.

Para el microsatélite de cloroplasto, secuenciamos el intrón trnL y el espaciador intergénico trnL-F (usando el par de cebadores 5’-CGAAATCGGTAGACGCTACG-3 ’y 5’-ATTTGAACTGGTGACACGAG-3 ’) del cloroplasto gion y encontramos dos repeticiones de mononucleótidos con más

Tabla 1 . Sitios de recolección de la población de hoz.

ADN. Buscamos repeticiones de nucleótidos dentro de las diez repeticiones de mononucleótidos y diseñamos los cebadores utilizando el software primer3 (http://primer3.wi.mit.edu/) para amplificar estas repeticiones de mononucleótidos.

2.2. Genotipado, prueba de posibles artefactos y análisis de datos

Para la genotipificación, la PCR se llevó a cabo en una mezcla de reacción de 15 μl que contenía 50 ng de ADN genómico, 3 μl de tampón 5 X, 1,2 μl de dNTP, 2 μl de MgCl 25 mM2, 0,5 μl de cebador directo 10 pM, 0,5 μl de cebador directo 10 pM etiquetado con cola M13, 1 μl de cebadores inversos 10 pM cada uno y 2 unidades de polimerasa Taq. Las condiciones de PCR fueron similares a las de las condiciones de PCR de selección de cebadores. Los productos de PCR se genotiparon utilizando un analizador de ADN 3730 x1 (Applied Biosystems) en la instalación de ADN de la Universidad Estatal de Iowa.

Se utilizó Genemarker V2.4.0 (Softgenetics) para visualizar los datos de genotipado y crear informes de alelos. Los posibles artefactos de genotipado, como la tartamudez, la eliminación de alelos grandes y la presencia de alelos nulos, se probaron utilizando Micro-Checker [16]. El análisis de polimorfismos de microsatélites, incluido el número de alelos, la heterocigosidad observada y esperada se realizó utilizando Arlequin V3.1 [17], el valor del contenido de información de polimorfismo (PIC) se calculó utilizando el kit de herramientas de microsatélites de Excel [18] y la diversidad de haploides para microsatélites de cloroplasto fue calculado utilizando Genalex V. 6.41 [19].

3. Resultados y debates

La probabilidad de transferibilidad de marcadores de microsatélites se reduce con el aumento de la relación filogenética [20]. Hay varias evidencias de transferibilidad de marcadores de microsatélites dentro del género, pero pocas evidencias a un nivel taxonómico superior al del género. Por ejemplo, la tasa de éxito de la transferibilidad de microsatélites dentro de los géneros en eudicots es aproximadamente del 60% en comparación con el 10% entre los géneros [10]. Por lo tanto, siempre es beneficioso identificar parientes cercanos filogenéticamente antes de seleccionar los marcadores de microsatélites para la transferibilidad entre especies cuando los marcadores de microsatélites no están disponibles para las especies hermanas dentro del género. En nuestro análisis filogenético, encontramos que Apium graveolens, D. carota, Eryngium alpinum y H. mantegazzianum eran los únicos taxones con marcadores microsatélites desarrollados dentro del clado y estaban relacionados lejanamente con F. vulgaris. Falcaria es un género monotípico. Estudios anteriores han demostrado la transferibilidad de marcadores de microsatélites Daucus y Heracleum a otras especies [13, 15], por lo tanto, elegimos marcadores de microsatélites desarrollados para estas dos especies para probar su transferibilidad a la hoz.

Ninguno de los seis marcadores de microsatélites de H. mantegazzianum amplificó el ADN de F. vulgaris; sin embargo, los seis marcadores amplificaron el ADN de H. maximum, que se utilizó como control positivo en esta prueba. La transferibilidad de estos marcadores de microsatélites (ver [15] para las secuencias de los cebadores) de H. mantegazzianum a H. maximum no se ha informado previamente. Con los cebadores de microsatélites Daucus, el 26% de los cebadores amplificaron el ADN de Falcaria. Según la calidad de las bandas electroforéticas, los cebadores Daucus probados para la amplificación de Falcaria se clasificaron: seis cebadores que producían una banda limpia con un tamaño de amplicón casi esperado (7%), 16 cebadores que producían múltiples bandas (19%) y 63 cebadores no producían cualquier banda (74%). Los seis marcadores que produjeron bandas limpias se presentan en la Tabla 2. Los seis microsatélites nucleares identificados y los dos cebadores de microsatélites de cloroplasto se utilizaron para genotipar muestras de falciformes recogidas de ocho poblaciones.

Las señales de los resultados de la genotipificación fueron limpias y no mostraron bandas de tartamudeo. Micro-Checker no mostró evidencia de error de puntuación debido a tartamudeo y gran abandono de alelos. El programa tampoco identificó ningún error de genotipo debido a alelos nulos. Nuestra prueba de artefactos de genotipado sugiere que cualquier desviación del equilibrio de HardyWeinberg en nuestro análisis es el resultado de un cambio en la frecuencia de los alelos, pero no debido a artefactos de genotipado.

Los seis loci de microsatélites nucleares eran polimórficos con un número medio de alelos por locus de 8,8 (rango de 3 a 19) y la mayoría de estos loci, excepto ESSR80, tienen un alto valor de contenido de polimorfismo (Figura 1). Tres de los seis loci de microsatélites nucleares eran monomórficos para la población de Iowa. Esto podría deberse al pequeño tamaño de muestra de la población. Dos, tres y cinco loci mostraron una desviación significativa del equilibrio de Hardy-Weinberg para las poblaciones de Iowa, Nebraska y Dakota del Sur, respectivamente (Tabla 3).

Entre seis loci de microsatélites nucleares, tres loci (ESSR9, GSSR24 y GSSR25) produjeron de tres a cuatro alelos para algunas muestras (Figura 2). Estos alelos múltiples por muestra indican que la hoz en el rango novedoso podría haber sufrido duplicaciones de genes quizás a través de la poliploidización [21].

Los marcadores de ADN de cloroplasto se utilizan a menudo para el estudio a un nivel taxonómico superior, ya que tienen una tasa de evolución muy lenta y no revelan mucha variación dentro de las especies [22]. Sin embargo, los microsatélites de cloroplasto se han utilizado eficazmente para el estudio de la variación intraespecífica de la planta [11]. Los dos marcadores de microsatélites de cloroplasto utilizados en nuestro estudio también fueron polimórficos y detectaron dos (CSSR1) y tres alelos (CSSR2). La diversidad media de haploides para estos dos loci fue de 0,23 y estos dos loci detectaron tres haplotipos de cloroplasto. El número de alelos y la diversidad haploide de estos dos loci en diferentes poblaciones se presentan en la Tabla 4.

Estos marcadores de microsatélites polimórficos se pueden utilizar para el estudio de la estructura de la población y el flujo de genes en el rango tanto introducido como nativo y, en última instancia, serán útiles en la identificación de la (s) población (s) fuente (s). El uso de marcadores de microsatélites de cloroplasto no recombinantes y marcadores de microsatélites nucleares determinará exactamente si el flujo de genes es el resultado del flujo de semillas o polen [11]. Los marcadores de microsatélites nucleares y de cloroplasto juntos pueden proporcionar información importante sobre la genética.

Tabla 2 . Características de los marcadores microsatélites de F. vulgaris.

a El tinte fluorescente utilizado para marcar el cebador directo se da entre paréntesis.

Tabla 3 . Número de muestras (n), número de alelos (A), heterocigosidad observada (Ho) y heterocigosidad esperada (Hmi) de diferentes marcadores de microsatélites nucleares para las muestras de Iowa, Nebraska y Dakota del Sur.

* Salida del equilibrio de Hardy-Weinberg en p Tabla 4. Número de alelos y diversidad haploide de dos marcadores microsatélites de cloroplastos.

Figura 1 . Valores de contenido de información de polimorfismo mostrados por los loci de microsatélites.

Figura 2 . Electroferogramas de una muestra en el locus GSSR 25. Estuvieron presentes múltiples picos similares en los loci GSSR24 y ESSR9. Múltiples picos mostrados por varios loci sugieren que la hoz en los Estados Unidos podría haber sufrido poliploidización.

estructura de poblaciones. Debido a que los marcadores de ADN nuclear son biparentales, mientras que los marcadores de ADN del cloroplasto se heredan por vía materna, difieren en sus utilidades para revelar los procesos de población en tiempo real que operan en las poblaciones. Por lo tanto, los análisis de poblaciones de falciformes de rango nativo e introducido utilizando estos marcadores proporcionan información sobre la evolución de la hoz [7] y las vías de invasión [23] y pueden contribuir en la evaluación de riesgos y el manejo efectivo de esta especie en los Estados Unidos.

El cribado de más marcadores de microsatélites, en particular marcadores basados ​​en etiquetas de secuencia expresada (EST) de otras especies de la familia Apiaceae, puede revelar otros marcadores de microsatélites que pueden ser útiles para la hoz porque los estudios han demostrado que los marcadores de microsatélites basados ​​en tecnologías ecológicamente racionales muestran una mayor transferibilidad que los microsatélites anónimos como genes. están muy conservadas en diferentes géneros [24, 25]. Similarly, there are several other universal chloroplast primers (see [11]) that can be sequenced to identify chloroplast microsatellite markers. These microsatellite markers are useful not only for the population genetic study of sickleweed but may be useful for the comparative study of species across Apiaceae family.

Our results demonstrated successful inter-generic transferability of microsatellite markers from Daucus carota to Falcaria vulgaris. Since these two species belong to two distantly related genera, transferability of microsatellite markers between these species indicates that these microsatellite markers may work for other genera within the Apiaceae family. We are also reporting two chloroplast microsatellite markers for sickleweed. Sequencing other chloroplast region using universal chloroplast markers may reveal more chloroplast microsatellite markers. These nuclear and chloroplast microsatellite markers are polymorphic and are useful for population genetics and phylogeographic study of sickleweed.


Introducción

Understanding what determines the success of non-native species in natural environments is a key theme in biological invasion research. The Enemy Release Hypothesis (ERH) (Williamson, 1996) forms an important explanation for the success of non-native species: they suffer less from natural enemies (predators, parasites and herbivores) than native species for two main reasons: (1) non-native species may have been introduced without their natural enemies, and (2) potential enemies may not yet have colonized and/or adapted to the novel species. These predictions from the ERH have been tested many times in both animals and plants, using either the community approach (studying native and non-native species in the same habitat or community) or the biogeographical approach (studying the same species in their native and introduced habitat). However, the outcomes of these studies are highly variable (Keane & Crawley, 2002 Jeschke et al., 2012) and sometimes even contradicting each other. For instance, Colautti et al. (2004) showed that most of the reviewed studies (15 out of 25) found support for the ERH, while six found no support and five found results opposite to the prediction of the ERH (one study found both support for and against the ERH). They therefore conclude that there is no simple relationship between enemy release and the success of non-native species.

Possibly, the contradictory results are due to the large variety of study systems incorporated. If so, one would expect less variability when focussing on a more specific system. Indeed, two reviews with such a narrower focus provided more robust results with general support for the ERH. Torchin et al. (2003) reviewed the parasite load of 26 animal host species (including molluscs, crustaceans, fishes, birds, mammals, amphibians and reptiles), using the biogeographical approach, and found twice as many parasite species on animals in their native habitat, compared to the introduced habitat. Liu & Stiling (2006) reviewed ERH studies in plant–herbivore insect systems and similarly found clear support for the ERH. However, these latter results should be interpreted with care for two reasons. First, the studies reviewed only investigated a limited number of plant species. Second, data for this review were obtained using very different methods (ranging from limited anecdotal observations to many years of field data). Hence, for a proper review of the ERH one would best focus on studies of a specific system, which apply comparable study approaches and methodologies, and with sufficiently large numbers of species studied.

We performed a review of the ERH using one type of study system, namely plants and their insect herbivores. We compiled a large number (68) of datasets that use the community or biogeographic approach, incorporating in total more than 700 plant species. With this dataset we performed a meta-analysis for both approaches to test the predictions of the ERH that the insect diversity, insect load and level of herbivory are higher on native host plants (or in native habitats) than on non-native host plants (or in non-native habitats).


Abstracto

The dynamics of nectar production were studied in perfect florets of two varieties (Karzo, Moran) of annual caraway (Carum carvi L., Apiaceae). Florets were protandrous and strongly dichogamous, lasting 7–15 d but producing nectar from the stylopodia for 4–12 d, in an interrupted fashion. Nectar secretion began during a floret's phase of stamen elongation and anther dehiscence. After reabsorption of uncollected nectar, at which point nectary surfaces were completely dry, the two styles elongated and a second bout of secretion commenced during the female phase, up to 5 d later, when a floret became receptive to pollination. During the male and female phases, respectively, 0.392 ± 0.064 μL and 1.083 ± 0.261 μL of nectar of similar solute concentration (844 mg/mL) was produced per ten florets. On a daily basis, florets yielded 1.5-fold more nectar in the female than during the male phase. First-time nectar removal throughout the female phase did not match the sum of nectar quantities from male and female phases combined, suggesting that under natural conditions, any uncollected male-phase nectar, once reabsorbed, is not made available to visitors of the same florets when in the female phase. Nectar-sugar composition differed between bouts of secretion it was hexose-rich (59.6% fructose, 26.9% glucose, 13.6% sucrose) initially, but hexose-dominant (70.2, 26.8, 3.1) during the female phase. A 5.7-fold difference in mean nectar production per floret occurred among plants.

Nectar is secreted from glands (nectaries) as an external solution containing carbohydrates and a myriad of other less abundant constituents (Baker and Baker, 1983 Vogel, 1983 Shuel, 1992). Owing to its significant roles in attracting potential pollinators and in serving as the precursor of honey, floral nectar understandably has received widespread research attention. Compared to other items such as pollen and oils, the production of nectar is a relatively inexpensive investment for plants to attract flower visitors (Simpson and Neff, 1983). Although estimated expenditures for nectar production have ranged from 4.3 to 36.6% of daily photosynthate in Asclepias syriaca (Southwick, 1984), 30% of the energy devoted to flowering in A. quadrifolia (Pleasants and Chaplin, 1983), and 20% of the energy contained in harvested foliage of Medicago sativa (Southwick, 1984), a more recent analysis said to represent several bee-pollinated angiosperms estimates that floral nectar comprises only 3.3% of the energy content per flower of Pontederia cordata (Harder and Barrett, 1992). Indeed, another characteristic feature of nectar is its ability to be reabsorbed by the plant (Bonnier, 1879 Pedersen, LeFevre, and Wiebe, 1958), even during the period of active secretion (Ziegler and Lüttge, 1959 Shuel, 1961 Bieleski and Redgwell, 1980 Nicolson, 1995). Provided this resource maintains contact with the persistent floral nectary, ungathered nectar may eventually be reclaimed (Bonnier, 1879 Búrquez and Corbet, 1991 Davis, 1997).

There are two nectaries within each small, nontubular floret of the Apiaceae each gland is usually located at the base of the stylopodium atop an inferior ovary and secretes its nectar through surface stomata (Behrens, 1879 Magin, 1983). The numerous compound inflorescences (umbels) per plant, consisting of florets arranged in smaller umbels (umbellets), create visually prominent landing platforms of closely aggregated florets (“pseudanthia” Weberling, 1992) with readily available nectar and pollen attractive to bees, flies, and other insects (Proctor, Yeo, and Lack, 1996). Potential honey production from species of Apiaceae is estimated at 27.8 kg/ha for Anethum graveolens (Warakomska, Kolasa, and Wróblewska, 1982), 134–253 kg/ha for Angelica silvestris (Jablonski and Koltowski, 1993), 62.4–160 kg/ha for Petroselinum sativum (Warakomska, Kolasa, and Wróblewska, 1983), and 70–134 kg/ha for caraway (Carum carvi L. Langenberger and Davis, 2002).

Caraway, one of the oldest herbs known (Németh, 1998 Levetin and McMahon, 1999), is native to Asia, Europe, and North Africa (Rosengarten, 1969 Levetin and McMahon, 1999). It is utilized traditionally as a condiment, oil, and drug, and more recently for carvone, which inhibits sprouting in potatoes (Németh, 1998 Putievsky, 1998). Production of caraway as a spice crop has been increasing in the northwestern United States (Rosengarten, 1969 McGregor, 1976) and Canada (Anonymous, 2000), where it is now widely escaped from cultivation (Rosengarten, 1969 Mihalik, 1998). In terms of reproductive structures and strategy, each compound umbel is arranged in a hierarchy of increasing umbel orders (1°, 2°, 3°, and so on), the next higher-order umbel arising in the axil of the bract below the umbel presently flowering (Rosengarten, 1969, p. 148). Umbels per plant can reach 5° order subject to environmental conditions (Langenberger and Davis, 2002). Caraway is andromonoecious, with its perfect florets being protandrous and strongly dichogamous (Knuth, 1908), the stigmata not being receptive until several days after pollen is shed (Van Roon and Bleijenberg, 1964 Bouwmeester and Smid, 1995). The outer, perfect florets in an umbellet open first, whereas the inner florets, usually staminate, open next (Bouwmeester and Smid, 1995). All umbels of the same order per plant usually flower simultaneously, such that only in exceptional circumstances does self-pollination in this self-compatible species occur within the umbel (Németh, Bernáth, and Petheô, 1999 Németh and Székely, 2000). However, umbels of the next order begin to flower while the previous order still has umbellets with female-phase florets, allowing for geitonogamy to occur (Németh, Bernáth, and Petheô, 1999).

As a result of the marked dichogamy within a perfect floret of caraway, phenology passes through distinct sexual phases, a male phase of anther dehiscence and stamen loss followed up to 7 d later by a female one during which style elongation, stigma receptivity, and pollination occur (Van Roon and Bleijenberg, 1964 Bouwmeester and Smid, 1995). Floral nectar is produced during both phases in Coriandrum sativum y Daucus carota (Koul, Hamal, and Gupta, 1989 Koul, Sharma, and Koul, 1993). However, information about nectar production throughout floret phenology in caraway is lacking, and to our knowledge there are no previous studies in the Apiaceae for which extensive data on nectar are available for the separate male and female phases of the same florets. Indeed, given the paucity of nectar data in this family and the certain biological importance of exposed nectar of Apiaceae to a wide variety of short-tongued insect taxa, including those useful as parasites and predators in biological control (Proctor, Yeo, and Lack, 1996), this detailed study of caraway was undertaken.

Accordingly, our objectives were to examine nectar dynamics as well as changes in composition of major carbohydrates during the two distinct sexual phases that encompass the lengthy period of flowering in annual caraway. As no nectar data are available for different genotypes of caraway, two varieties were investigated. Any influence of umbel order on nectar production was also studied. Moreover, upon the discovery of a regular period of complete nectar reabsorption and absence of nectar secretion between a floret's sexual phases, experiments were performed to investigate the effect of nectar removal during the male phase on total nectar production per floret.


Version 0.1 (original submission)

Giovanni Benelli · Oct 7, 2016 · Academic Editor

Three top-ranked experts in the field evaluated your manuscript, suggesting minor revisions. Please address their comments in due course and submit a revised version.

George Heimpel · Oct 3, 2016

Basic reporting

All of my comments are in the 'General Comments' section below

Diseño experimental

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Validity of the findings

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Comments for the author

This paper is an update of Liu & Stiling 2006 in which the enemy release hypothesis for plants and herbivores is evaluated using the available literature. It is certainly an improvement on L & S and would add significantly to the literature on the hypothesis. I like the separation into community and biogegraphical approaches and consideration of the 3 response variables. I have some relatively minor questions on the analysis and feel that the empirical study included is not well enough explained. These and some other issues are explained below.

Abstract: first sentence – I think that saying that ERH is ‘commonly accepted’ is a straw man. That statement is followed by evidence that some studies have looked for it and not found it, which contradicts the ‘commonly accepted’ statement.

Line 61. Please specify if this is number of parasite species or individuals

Line 104. Standard deviation is not typically reported (rather standard error is). Please explain whether SD values were calculated from the data (possible if SEM and sample size are reported) or if instead SEM was used. Also – the actual values of variance (whether SD or SEM) are not always reported but rather shown in graphs as error bars. Please explain whether the values were sometimes estimated from error bars or whether published values were always used. More importantly, it was not clear to me how or if these values were used in the meta-analyses. Please be explicit about this and if they were not used, do not even mention them.

Lines 111 – 119. The description of the methods for the empirical study is too brief. Many of these plants are trees that can get very large so it is hard to imagine how the described methods could have been employed. And there is no explication of how size/age/habitat of the native and non-native plants was standardized. And I do think that the data collected (only abundance – no attempt to ID anything) is too minimalistic there are some taxa that include both herbivores and predators and others that are omnivorous, so there are some dangers in this approach I think. I feel that this experiment has to either be much better explained or should be removed from the analysis.

Lines 132-4. I can see why community studies with only one plant species could be used, but you seem to suggest that even studies with one each native and introduced species could not be used. Am I misreading this (suggested by the ‘and/or’)? If not, I don’t see why these kinds of studies can’t be included – it would seem that the advantage of the meta-analysis approach is that these kinds of studies can be incorporated. Maybe a weighting factor could be used to take into account the number of plants used in the community analyses. Related to this I also don’t see why the meta-analysis approach is not possible the biogeographical approach, which by often uses a single species. Also, line 157 seems to discuss results from one of these disallowed studies (?). This is confusing too.

Line 141. Should the heading ‘Results’ appear here?

Line 208 and on. The authors may be interested in a paper by Andow & Imura (1994 Ecology) on this general topic.

Line 220. Do you really mean ‘shift hosts’ or are you talking about a host-range expansion? I think true shifts are much more rare than expansion of host range. The examples given that I’m aware of aren’t really true ‘shifts’ they are host-range expansions followed by host-race formation.

Reviewer 2 · Oct 4, 2016

Basic reporting

The manuscript “A review and meta-analysis of the enemy release hypothesis in plant – herbivorous insect systems” by Meijer and colleagues is relevant for people interested in invasion ecology. In general, the manuscript is clear and well written. The manuscript tests the predictions of the enemy release hypothesis (ERH). For this, authors have used the plant-phytophagous insect system and two approaches: community and biographical. Since the ERH remains equivocal, these studies are still necessary. In this sense, the introduction describes properly the current status of the ERH and the aims of this manuscript, although I miss some references (i.e. Jeschke et al. (2012) in Neobiota or Keane and Crawley (2002) In Trends in Ecology and Evolution) and authors should mention the potential use of exclusion experiments (see Allan and Crawley (2011) in Ecol. Letters).

Diseño experimental

The methodology is appropriate, especially taking into consideration the potential heterogeneity of the datasets. The data is also robust for most of the variables, it includes a large number of datasets (68). Maybe, if possible, authors should explain what have considered as “level of herbivory” (line 105).
.

Validity of the findings

The discussion section is well structured and contributes to understand the result section, but some of the results overestimated. For example, there are not significant differences (line 159-61), or are marginal (P = 0.08), between the number of insect species growing in their native and non-native range.

Reviewer 3 · Oct 7, 2016

Basic reporting

The manuscript entitled “A review and meta-analysis of the enemy release hypothesis in plant-herbivore insect systems” by Meijer et al. reviews the existing literature that tested for the enemy release hypothesis (ERH) in insect-plant systems. The authors used both a community approach (native vs non-native species studied in the same habitat) and a biogeographical approach (species studied in their native and non-native range) in their analysis. They tested the ERH for insect diversity (number of species), insect load (number of insect individuals), and level of herbivory for both approaches. In general they found support for ERH for insect diversity and for the number of insect individuals for the biogeographical approach. No strong support was found for the level of herbivory. The manuscript adheres to PeerJ standards and policies.

Diseño experimental

This manuscript is well-written and the information clearly presented. The introduction is well referenced and relevant. The manuscript meets the journal standards.

Validity of the findings

Although there have been other reviews on the enemy release hypothesis (e.g. Colautti et al. 2004, Torchin et al. 2003, Liu and Stiling 2006), this review focuses on plants and their insect herbivores. Although this makes the paper novel, a disadvantage of focusing on a specific system is the fact that the authors used a limited set of data to test their hypotheses and, in some cases (e.g. herbivory for biogeographical approach), the dataset was not sufficient for a meta-analysis. Regardless, I believe the authors provide useful information for our current understanding of the ERH in insect-plant systems.

Comments for the author

Editorial comments:
Line 72: this dataset we
Line 110: and/or using
Line 138: were calculated
Line 228: et al., 2016
Line 232: and/or
Line 242: Meijer et al., 2015
Line 253: (italics) Acer platanoides
Line 267: (italics) Heracleum sphondylium
Line 268: (italics) H. mantegazzianum
Line 273: (italics) Acer platanoides
Line 274: (italics) A. saccharum
Line 280: (italics) Cirsium arvense
Line 283: (italics) Lepidium draba
Line 287: Applied
Line 291: (italics) Cardus pycnocephalus
Line 294: (italics) Pseudotsuga menziesii
Line 294: (italics) Picea abies
Line 313: (italics) Solidago altissima
Lines 332-333: edit reference
Line 335: (italics) Rhagoletis pomonella
Lines 336-338: edit reference
Line 340: (italics) Cytisus scoparius
Line 364: weeds:
Line 364: (italics) Cirsium arvense
Line 353: (italics) Piper aduncum
Line 354: (italics) P. umbellatum
Line 374: (italics) Aporpha fructicosa
Line 377: (italics) Phragmites australis
Line 384: (italics) Hypericum perforatum
Line 385: (italics) Sarothamnus scoparius
Line 389: (italics) Sida acuta
Line 389: (italics) Sida cordifolia
Line 392: (italics) Mimosa pigra
Table 2: RE model (Biogeographical approach), I believe should be “29” instead of “2900”

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